Per riferimento, se qualcuno trova questo thread con lo stesso problema, ho risolto il mio problema.
La mia funzione di fabbrica dell'app Flask aveva la riga app.app_context().push()
avanzi dei primi giorni quando era basato su un tutorial su Flask. Durante una ristrutturazione del progetto questa linea è stata tralasciata e il problema si è risolto da solo. Non sono sicuro del motivo o del modo in cui questa riga potrebbe causare questo problema e solo per alcune ma non tutte le richieste.